Helligåndskirken, den nuværende sognekirke, blev påbegyndt i slutningen af 1400-tallet. Den er opført af en katolsk tiggerorden, der først ret sent i middelalderen kom til Danmark, hvor de opførte i alt fem klosteranlæg. Inden helligåndsbrødrene slog sig ned i Faaborg, havde byen haft et helligåndshus, hvor gamle, syge og fattige kunne hente hjælp.

I 1477 stiftedes klosteret i Faaborg, og 14. marts 1478 blev det godkendt af paven i Rom. Kirken fremstår i dag som en stor og smuk kirke med munkestole fra den katolske tid. Den gamle døbefont af granit er fra middelalderen, og et katolsk skab fra senmiddelalderen er overført fra den første Sct. Nicolai kirke.

Helligåndskirkens oprindelige altertavle fra 1511 findes nu på Nationalmuseet i København og er et klenodie fra denne tid. Den nuværende altertavle er fra 1855 og malet af Vilhelm Marstrand. Orglet har 34 stemmer og er fra 1979. Kirken er gulkalket og har intet tårn, men et spåntækt rytterspir.